Antes de ser un novelista reconocido, Auster trabajó como traductor literario en París. Traducía poesía y prosa francesa, y esa sensibilidad por el lenguaje denso y la ambigüedad estructural lo acompañaría toda su vida.

 Su hijo, Daniel Auster, fruto de su primer matrimonio con Lydia Davis, fue DJ y actor ocasional. En 2022 fue arrestado por la muerte accidental de su hija tras una sobredosis infantil. Poco después, Daniel murió por sobredosis. Este episodio oscureció profundamente los últimos años de Auster.
Vivía con Siri Hustvedt en Park Slope, Brooklyn. Su hogar fue visitado por autores, artistas y periodistas durante décadas. Fue un punto de encuentro para escritores neoyorquinos y europeos.
Desde joven leyó a Melville, Kafka, Beckett, Poe y Hawthorne. Todos influyeron en su estilo. Su afición por los relatos con atmósferas oníricas y desconcertantes proviene en parte de esas lecturas.
El azar no solo estructuraba sus novelas: era casi un principio filosófico. Auster creía que la vida moderna es tan compleja y carente de sentido, que las casualidades nos ofrecen una ilusión de conexión.
Durante un viaje, fue testigo indirecto de un asesinato. Este hecho lo impresionó profundamente y aparece sublimado en varias de sus novelas, donde lo inesperado irrumpe con violencia.
El filme Smoke (1995), con guion suyo, fue dirigido por Wayne Wang y protagonizado por Harvey Keitel. Es una película coral, melancólica, sobre historias cruzadas en un estanco de Brooklyn. La historia del cigarro número mil es célebre.
En sus últimos años, Auster abandonó la concisión de sus primeras obras y se volcó en novelas de gran aliento, como 4 3 2 1, un ambicioso experimento narrativo con múltiples vidas paralelas.
Muchos personajes austerianos desaparecen sin dejar rastro o enmudecen. El silencio como resistencia, castigo o vacío está presente en El país de las últimas cosas o Viajes por el scriptorium.

Su último libro fue una biografía de Stephen Crane. En Burning Boy (2021), escribió un extenso retrato del autor de The Red Badge of Courage. Es un homenaje a los escritores malditos, una exploración del genio precoz y de la vocación a toda costa.